En el planeta Cybertron, los Autobots, entre ellos Ratchet, Ironhide, Brawn, Arcee, Cliffjumper y Wheeljack, liderados por Optimus Prime, están a punto de perder la Gran Guerra Cybertroniana contra sus enemigos, los Decepticons. Ratchet anuncia que éstos cruzaron las líneas del frente y Arcee les informa que perdió contacto con la capital. Wheeljack dice que son demasiados, pero Brawn les ordena que no retrocedan, por lo que es derribado por un misil en el hombro. Optimus llega y derrota a varios Decepticons y pregunta dónde está B-127. Éste aparece, derrota a varios Decepticons y se encuentra con Optimus, pero los Decepticons, entre ellos Acid Storm, Skywarp, Thundercracker y Dirge, liderados por Shockwave, Soundwave y Starscream, los emboscan durante la evacuación, y Optimus ordena a los Autobots retroceder y dirigirse a la torre. Shockwave ordena destruir la plataforma y que no escape nadie y Starscream y otros Decepticons vuelan. Optimus, B-127, Ironhide, Cliffjumper, Ratchet, Arcee, Brawn y Wheeljack llegan a la torre y entran a sus cápsulas de escape y Optimus envía a B-127 a la Tierra para establecer allí una base de operaciones donde los Autobots puedan reagruparse y proteger a la Tierra de los Decepticons, o sino la raza humana se extinguirá. Starscream y los Decepticons atacan la torre y la derriban, pero B-127 sube a su cápsula y escapa mientras Optimus salta de la torre sobre un Decepticon. B-127 llega sólo a la Tierra en el año 1987, aterrizando en California e interrumpiendo un ejercicio de práctica realizado por "Sector 7", una agencia gubernamental militar secreta de Estados Unidos que supervisa la actividad extraterrestre en la Tierra. El teniente de "Sector 7", Jack Burns, presume que B-127 es un invasor hostil y lo ataca, conduciendo a B-127 hacia el bosque, donde luego es emboscado por el Decepticon Blitzwing. Cuando B-127 se niega a revelar el paradero de Optimus, Blitzwing arranca a regañadientes su caja de voz y daña su memoria, dejándolo mudo y sin memoria. B-127 entonces comienza a luchar contra Blitzwing, le arranca un misil y se lo clava en el pecho y B-127 le dispara al pecho y destruye a Blitzwing, antes de desplomarse producto de sus heridas. Antes de entrar en modo de sueño, B-127 escanea un auto cercano y se transforma en un Volkswagen Beetle de 1967.
Charlie Watson, una marginada adolescente traumatizada por la muerte de su padre y resentida con su madre Sally por volver a casarse, encuentra a B-127 en su forma de Escarabajo en un desguace de su tío Hank, quien se lo obsequia como regalo de cumpleaños, con la condición de que Charlie lo repare. Al hacerlo, Charlie activa accidentalmente una señal de referencia que se detecta en el espacio alrededor de la superficie de una de las lunas de Saturno por parte de los Decepticons Shatter y Dropkick, justo cuando están interrogando al cautivo Autobot Cliffjumper. Shatter pregunta la ubicación de Optimus pero Cliffjumper replica que él es el lugarteniente de la resistencia y que no les dirá nada, por lo que Dropkick lo apuñala justo cuando llega la señal de B-127, por lo que Dropkick parte a la mitad a Cliffjumper y se dirigen hacia la Tierra. El joven agente Simmons descubre la señal de los Decepticons y se lo informa a Jack Burns. Shatter y Dropkick llegan a la Tierra, donde se disfrazan de pacificadores para persuadir al "Sector 7" y sus líderes, el Dr. Powell y Burns, para que los ayude a encontrar y capturar a B-127, a quienes engañan para que piensen que es un criminal peligroso.
Mientras tanto, Charlie se hace amiga del amnésico B-127, a quien ella llama "Bumblebee" y le enseña cómo comunicarse a través de su radio. Juntos, desbloquean un mensaje de Optimus instando a Bumblebee a defender la Tierra en su ausencia, lo que le devuelve la memoria. Bumblebee recuerda cuando Optimus saltó de la torre y se enfrentó a varios Decepticons entre ellos Shockwave, Soundwave, Ravage, Dropkick y Shatter. Bumblebee es descubierto por el vecino y compañero de clases de Charlie, Memo, quien acepta proteger su secreto debido a sus sentimientos por Charlie. Al quedarse solo, Bumblebee destruye accidentalmente la sala de estar de Charlie y provoca un aumento de energía que atrae la atención del "Sector 7". Cuando Sally culpa a Charlie por la destrucción de la casa, ésta se va enojada con Bumblebee y Memo, solo para que el grupo sea interceptado por "Sector 7", Shatter y Dropkick. Bumblebee es capturado mientras Charlie y Memo son devueltos a casa. Charlie finalmente expresa su dolor por la muerte de su padre y hace las paces con su medio hermano, quien ayuda a Charlie a seguir a Burns hasta el puesto de avanzada del "Sector 7" donde se encuentra Bumblebee. Shatter y Dropkick torturan a Bumblebee para que revele el paradero de los Autobots y lo dejan por muerto después de revelar su plan para llevar a los Decepticons a la Tierra. Powell es asesinado por Dropkick antes de informar a Burns la verdad sobre los Decepticons. Por su parte, Charlie restaura el resto de los recuerdos de Bumblebee con unas pistolas de alto voltaje del "Sector 7". Después de luchar contra la obstrucción de Burns y tratar de volver a asegurar a Bumblebee, el par se dispone a evitar que Shatter y Dropkick se pongan en contacto con los Decepticons con una baliza. Burns y sus hombres también intentan detener a Shatter y Dropkick, pero Shatter destruye su helicóptero y casi mata a Burns, quien es salvado por Bumblebee.
Bumblebee lucha contra Dropkick y lo ata a unas cadenas y destruye a Dropkick, mientras Charlie desactiva el faro Decepticon, causando que Shatter enfurecida la persiga. Bumblebee defiende a Charlie y Shatter lucha contra Bumblebee, pero Bumblebee causa una inundación, aplastando a Shatter bajo los escombros, antes de ser rescatado por Charlie. Al darse cuenta de que se había equivocado con Bumblebee, Burns les da tiempo para escapar antes de que llegue el ejército.
Charlie y Bumblebee llegan a un acantilado que domina el puente Golden Gate, donde Charlie, al darse cuenta de que Bumblebee tiene un propósito mayor en la Tierra, se desgarra llorando con él. Después de decir adiós, Bumblebee escanea un Chevrolet Camaro 1977, se convierte en una copia de ese auto y se aleja, conduciendo por el puente Golden Gate junto a un camión con un tráiler (Optimus Prime), mientras Charlie regresa con su familia y Memo se reúne con ella.
En una escena post-créditos, Bumblebee se encuentra con Optimus Prime, que está disfrazado como un camión rojo Freightliner de 1977, a medida que 7 Transformers entran en la atmósfera de la Tierra. Por su lado, Charlie finalmente logra reparar el auto de su difunto padre y se da un paseo por el bosque.
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