En 17.000 a. C. un grupo de humanos primitivos cazadores se encuentran con la ancestral herencia de los Primes y de miles de transformers que luchan por la valiosa Matriz del Liderazgo. Un prime exiliado de Cybertron descubre a los humanos, va hacia ellos y los ataca a muerte.
En el presente, han pasado dos años desde la derrota de Megatron. Los autobots se han unido con los soldados humanos, incluyendo a Lennox y Epps, en un equipo secreto llamado NEST bajo el mando de los militares de Estados Unidos. NEST es una organización secreta que se dedica a interceptar actividades Decepticon en todo el mundo. Se preparan en Shanghái para la inminente entrada en acción de Demolishor quien se oculta con Sideways. Ironhide y su equipo especial (conformado por los recién llegados Jolt, Sideswipe, las hermanas trillizas Arcee, Chromia y Elita-1, y los gemelos Skids y Mudflap) se dirigen a Shanghái, donde inician una persecución contra Sideways, el compañero de Demolishor a quien descubren y que se convierte en un Audi R8 Biturbo. Finalmente, consigue derrotarlo Sideswipe cortándolo en dos. En la operación, NEST transporta a Optimus Prime para detener a Demolishor, consiguiendo herir severamente al Decepticon; antes de ser destruido y ya moribundo advierte a los autobots del regreso inevitable de The Fallen.
Mientras, en Estados Unidos, Sam Witwicky se despide de sus padres y en especial de su madre que ya no soporta la idea de que su hijo se vaya de casa para emprender su camino a la universidad. Mikaela ahora trabaja en el taller de su padre y llama a Sam para romper con él, debido a que no soportaría una relación a larga distancia. Sam la convence diciendo que compró una webcam para que puedan tener lo que él llama «citas en línea». Sin embargo, cuando Sam recoge su ropa, un pedazo del Cubo cae de su chaqueta. Al observarlo detenidamente recibe una sobrecarga en su mente que le hace soltar el fragmento en el piso, perforándolo, cayendo en la cocina y dando vida a todos los artefactos eléctricos del lugar corvitiéndolos en Insecticons, los cuales atacan a Sam y obligan a Bumblebee a involucrarse para exterminarlos, destruyendo accidentalmente el hogar de los Witwicky. Sam enojado ordena a Bumblebee ir al garage.
Al llegar Mikaela, Sam le da el trozo del cubo. Ella lo guarda en su bolso y luego van al garage para decirle a Bumblebee que no puede acompañarlo a la universidad. Este se despide de él. Cuando Mikaela se va de la casa de los Witwicky es espiada por Wheelie, un decepticon a quien Soundwave le ordena que la siga y la recupere el trozo de cubo, mientras en el cuartel NEST llegan los Autobots y llaman a los gemelos Autobots Skids y Mudflap para que cambien su modos alternos, de un camión de helados, Mudflap en un Chevrolet trax (naranja) y Skids en un Chevrolet Beat (verde). Mientras que el presidente envía al director Galloway a NEST por los daños en Shanghái, Soundwave hackea un satélite militar estadounidense en el espacio para tomar información secreta de la estadía de lo que quedó del cubo y donde están los restos de Megatron (Hugo Weaving). En la Tierra Galloway discute con Optimus Prime sobre si los Autobots están haciendo lo correcto, ya que han causado muchos daños en sus luchas con los Decepticons. Además discute con él diciendo que si el resto del Cubo está seguro y Megatron está en el fondo de la Fosa Laurentina, los Decepticons sólo pueden estar en la Tierra para vengarse de los Autobots. Cuando Galloway revela la posición del ya muerto líder Decepticon y del fragmento, Soundwave les dice a los Decepticons la ubicación de fragmento y de Megatron. Galloway dice ya que no saben cuál es el propósito del enemigo, entonces los Autobots deberían abandonar el planeta para seguridad de los humanos, sin embargo Optimus expresa claramente su duda sobre las posibles consecuencias y desgracias que traería la retirada de los Autobots.
En la universidad de Princeton Sam conoce a sus nuevos compañeros de habitación. Entre ellos destaca Leo (Ramón Rodríguez), un chico que quiere hacerse rico publicando calendarios de gatos y está obsesionado con teorías de conspiración, posee una página electrónica (LaPuraMalditaVerdad.com) que publica las misiones y actividades de la NEST. Sam le presenta a Leo sus padres y se da cuenta de que su madre esta ebria por unos bizcochos hechos de hierba hawaianas y forma un total alboroto en la universidad de Princeton, al final su padre la controla y la lleva al coche para irse. Mientras tanto en el espacio, con la información de Soundwave envía a los Decepticons Ravage y Reedman (este último formado por miles de nanorrobots Decepticons automáticos) a la NEST, y es Reedman quien roba los restos del cubo. En Princeton una fiesta es realizada esa misma noche en donde en donde Leo lleva a Sam para conquistar chicas y se olvida de la cita en línea que tiene con Mikaela, siendo ahí cuando Sam empieza a ver visiones raras y conoce a una seductora joven llamada Alice (Isabel Lucas), de quien éste se deshace de una manera muy capciosa, Alice demuestra sentirse atraída por Sam (dejando esperando a Mikaela) la fiesta es interrumpida cuando Bumblebee hace una aparición inesperada diciéndole a Sam que tienen un problema. Finalmente se lo lleva pero Alice se monta en el auto junto con Sam, Bumblebee termina deshaciéndose de ella.
Al día siguiente, Bumblebee lleva a Sam con Optimus, quien intenta convencer a Sam para que les demuestre a las personas la confianza que existen entre los Autobots y los humanos. Sin embargo, éste, deseando tener una vida normal, rechaza la petición de Optimus. Mientras en el atlántico norte buscan el cadáver de Megatron en el fondo del mar, quien es revivido por Long Haul, Mixmaster, Rampage, Scrapper en modo excavador Volvo, Scalpel y Ravage con el poder del cubo. Megatron es reconstruido con las piezas de Scrapper, quien es sacrificado (le quitan partes) por sus compañeros por ser el más pequeño.
Una vez que Megatron revive, sale volando del océano (exactamente de la Fosa Laurentina) hacia El Nemesis (la base de los Decepticons) en donde tienen almacenados millones de huevos de crías decepticon. Ahí, se encuentra con Starscream (Charlie Adler), a quien trata de una manera arrogante; Megatron entonces habla con The Fallen quien le revela el verdadero significado del Cubo y que solo un Prime puede detenerlo, además de que la única manera de recuperar el Energon (la energía que les da vida a los Transformers) es absorbiendo los conocimientos de historia de éste, sin embargo él le confirma a Megatron, que Sam los ha absorbido, The Fallen le ordena dos cosas: Secuestrar a Sam y asesinar a Optimus.
Una vez en la universidad Princeton, en la clase de física Sam vuelve a tener extrañas visiones sufre un ataque de nervios comienza a escribir apresuradamente en cualquier superficie la primera vez fue la clase de física haciendo el ridículo frente toda la clase, mientras que en el taller del padre de Mikaela, Mikaela llega y es seguida y espiada por Wheelie.
Sam contacta a Mikaela por teléfono y le dice que ha estado viendo símbolos y se da cuenta que es culpa de pedazo de cubo Sam le pegunta y advierte a Mikaela que no toque el fragmento del Cubo. Mikaela, algo confundida, persuade a Sam de que ella estará bien. Mientras el decepticon Wheelie, ve la oportunidad y decide robarle a Mikaela la astilla del Cubo, sin embargo Mikaela al oírlo lo descubre y al verlo lo captura quemándole un ojo con un soplete y le dice que hable o lo quema entonces empieza a decirle por qué está allí,y esta lo encierra en una caja de metal, Sam apresurado entra a su habitación en la universidad, mientras que Mikaela decide ir al aeropuerto para ir a donde esta Sam.
Sam vuelve a tener visiones y esta vez escribe en todas las superficies de las paredes de la habitación en ese momento los autobots van llegando dirigiéndose a Nueva York y Filadelfia y sin pedir permiso a la NEST, se dividen en dos bandos; mientras Alice, quien se muestra más atrevida que antes, va a visitar a Sam y cuando abren la puerta ven los símbolos qué está haciendo Sam en los muros de las paredes con pinturas. Alice saca a Leo del cuarto dejando a solo Alice y Sam en la habitación, y habla con Sam seductoramente. Sin embargo, las cosas empeoran cuando Mikaela inesperadamente llega a la universidad, Alice seduce Sam y los encuentra en la cama y echándose sobre él, al momento le sale una cola cibernética de Decepticon que lo cual Sam no se da cuenta. Alice comienza a besarlo ardientemente, pero Mikaela irrumpe y presencia el acto. Cuando Mikaela se marcha de la habitación enojada Sam intenta disculparse pero Alice lo ataca sacando su lengua enrollándolo en su cuello lo cual mide más de 2 m , Mikaela lo oye y acude a salvarlo y ven a Alice con la lengua larga. Leo va a la habitación y lo ve todo Sam, Leo y Mikaela comienzan a huir de Alice quien revela ser una Decepticon Pretender, a lo cual los chicos intentan escapar escondiéndose en una biblioteca la cual ella destruye los chicos con ayuda de Mikaela prenden un auto para escapar, durante la persecusion consiguien destruir a Alice atropellándola y chocándola contra un poste. Sin embargo cuando parecieron haber huido del peligro y salvarse inmediatamente son raptados por el grotesco clon de Blackout: Grindor, quien los lleva en el auto colgado por el aire a una fábrica, donde está Megatron y Starscream. Una vez que Megatron tiene bajo sus garras a Sam, un robot doctor llamado Scalpel comienza a analizar a Sam consiguiendo comprobar la teoría de Fallen. Cuando estaba a punto de matar a Sam al querer extraer su cerebro, Optimus y Bumblebee llegan a la escena y comienzan a enfrentarse al dúo compuesto por Megatron y Starscream; al salir de la fábrica, Optimus en forma de camión transporta a Sam para huir de Megatron, mientras que Bumblebee ayuda a Mikaela y Leo a escapar, Optimus huye de Megatron hacia el bosque pero Megatron en su nuevo modo alterno (un tanque cybertroniano) lo alcanza y le dispara obligando a Optimus a transformarse y pelear contra Megatron.
La batalla toma lugar en el bosque, Megatron ataca a Optimus y este termina ganándole hiriendo seriamente a Megatron, pero aun con la suficiente fuerza para pelear, Megatron llama a Starscream y Blackout para pelear con él y para que atrapen a Sam, aunque Optimus los detiene para pelear y para que Sam pueda huir, mientras que Bumblebee se encuentra con el otro grupo de Autobots que fue hacia Filadelfia y corren presurosos a donde está su líder Prime, entonces Optimus queda muy herido debido a la pelea del trío de Decepticons, Megatron le llega a dar una patada a Optimus, luego de eso Megatron le dispara a Optimus mandándolo lejos, cayendo al suelo y una vez tirado en el suelo Optimus le dice a Megatron que no dejara que lastime a nadie más, se levanta y pelea con el trío de Decepticons con sus dos espadas que tiene en ambos brazos tratando de proteger a Sam, desde ese momento Optimus parece estar ganándoles, golpeando a Megatron, arrancándo el brazo izquierdo de Starscream con sus 2 espadas luego logra asesinar a Blackout destruyendo su cabeza con sus dos garfios. Desgraciadamente Megatron aprovecha un descuido de Optimus para apuñalarlo en su pecho y asesinarlo; al hacerlo, The Fallen es libre, Optimus muere ante Sam, por lo cual él se ve en la obligación de huir del lugar; al irse Sam llegan los autobots a pelear contra Megatron y Starscream, pero los Decepticons logran escapar, mientras que Bumblebee ayuda a escapar a Sam y al resto del grupo con Mudflap y Skids, en un avión de carga el Mayor Lennox recibe la trágica noticia de la muerte de Optimus; Megatron y Starscream que llegan a un edificio, Megatron trata a Starscream de una manera muy violenta por no poder atrapar a Sam, mientras que Soundwave le da la señal a los Decepticons que ha llegado el momento de invadir la Tierra, Soundwave utiliza el satélite para contactar a la madre de Sam quien está en París con su esposo, diciéndole que entregue al chico, ésta enojada le cuelga creyendo que es un pervertido, los Decepticons están listos, mientras que Sam, Bumblebee y los demás buscan un refugio en un callejón; los Decepticons van llegando a la Tierra, mientras en el océano Atlántico, la Flota Nro 2 detecta actividad en el espacio, los meteoros transbordadores de los Decepticons caen hacia ellos impactando brutalmente en el portaviones, hundiéndolo al océano, y también caen en otras ciudades incluyendo París donde están los padres de Sam; unos de los Decepticons que cayó ahí: Rampage, secuestra a los padres de Sam mientras que en el pentágono de Washington. D.C se preguntan qué fue lo que hundió al portaviones de algo inevitable y Megatron con la ayuda de Soundwave utiliza un edificio de radio para transmitir un mensaje por The Fallen a todos los televisores (y posiblemente también las radios) por el cual revela a la humanidad la existencia de los Autobots y los Decepticons, amenazan con destruir la Tierra, exigen a Sam Witwicky como garantía de la seguridad del planeta tierra. Por las noticias Leo ve que a el también lo buscan, éste alterado le dice a Sam que mejor se entreguen, Sam no está de acuerdo y le dice que puede hacer lo que quiera; mientras que en la NEST traen el cadáver de Optimus Prime y el director Galloway llega con el decreto presidencial de la suspensión de NEST y el abandono rotundo de los Autobots del planeta, Ratchet se encuentra fastidiado por el trato recibido y sugiere salir de la Tierra, pero Ironhide replica que ésta no seria la decisión que Optimus tomaría, mientras Sam se culpa por lo que pasó y se disculpa con Bumblebee, éste le dice que no hay que rendirse y seguir adelante, siguiendo el consejo de Bumblebee busca a alguien que pueda leer los jeroglíficos entonces Leo sugiere al patrocinador del sitio web rival a éste, cuyo sobrenombre responde a Roboguerrero.
El grupo se dirige a la residencia del creador del sitio web, quien resulta ser una carnicería en donde todos al entrar se enteran de que se trata del ex agente Simmons (John Turturro), el cual en un principio no se muestra muy amistoso con Sam por todo lo que tuvo que pasar incluyendo desmantelar el Sector 7 y por la retirada de su carrera a causa de él, Sam le dice lo que le pasa su problema con el gobierno y de sus visiones. Este al oir su problema rápidamente los lleva a la cámara de cerdos muertos, debajo de donde secretamente está escondida un habitación llena de libros, archivos y documentos sobre alienígenas.
Él les habla de los antiguos Transformers, y les dice sobres las investigaciones alienígenas el cual nadie del ejército le creía, el termina ayudándolos finalmente a llevarse una idea de la participación de los símbolos en los planes de los Decepticons si pudiera saberlo. Luego Mikaela les dice que ella pueda y recurre a la ayuda de Wheelie quien amarrado a una cadena que Mikaela le puso al liberarlo de la caja sale de una manera muy violenta y Mikaela le dice que se calme o le saca el otro ojo y este calmado rogándole que no lo a haga, luego ella se disculpa por haberle quemado el ojo y le dice que necesita su ayuda para traducir los símbolos, pero este es incapaz y les dice que es un idioma antiguo el cual puede ser interpretado por los Primes, luego ve la foto de los Transformers y les dice que son rastreadores y les explica que andaban buscando algo y les revela el paradero de los Transformers rastreadores más antiguos en la tierra.
El grupo se dirige al más cercano que está en un museo de aviones de Washington D.C. donde encuentran y reviven a Jetfire (Mark Ryan), el Decepticon más temido del universo en su época, el cual fue abandonado en la tierra por Fallen y sus camaradas esperando que se le agotaran las reservas de Energon y se quedara hecho pedazos (literalmente), así que optó por pasarse a los autobots tiempo atrás para alivio de todos. Wheelie al oír por parte de Jetfire que puede cambiar de bando según su corazón, opta por ser un Autobot también, sobre todo porque quiere estar al lado de Mikaela.
Jetfire sin precaución alguna decide abrir un puente espacial que teletransporta a todos a Egipto. Una vez todos reunidos, Jetfire les explica que los símbolos son el idioma de los Prime, además de revelar que los Decepticons desean apoderarse la Matriz del Liderazgo, una llave para la activación del Sun Harverster: un arma apocalíptica capaz de transformar los soles en Energon, de forma que mediante la destrucción de éstos se obtenía una fuente de Energon. Sin embargo, bajo la condición de que se destruyan únicamente sistemas planetarios sin vida, regla que Fallen intentó romper hace eones atrás, al querer sacrificar el Sistema Solar. Lamentablemente los Primes restantes se vieron en la obligación de sacrficar sus vidas para esconder la Matriz cubriéndola con sus cadáveres en alguna parte del desierto.
Jetfire le da al grupo la misión de encontrar la tumba de los Prime antes que los Decepticons, la cual había sido una misión que él no pudo cumplir anteriormente. Sam y compañía comienzan una búsqueda desesperada por la tumba, hasta que llegan a los restos arqueológicos de Petra en Jordania, lugar donde la encuentran, pero para sorpresa de todos la Matriz se convierte en polvo en las manos de Sam, el cual, sin perder la esperanza, se comunica con la NEST pidiéndoles que traigan a los autobots y el cadáver de Optimus al desierto de inmediato.
Los Decepticons localizan a Sam y comienzan a atar cabos, secuestrando a los padres de Sam y mandando a todos los Decepticons a Egipto. Simmons por un lado se ofrece a distraer a los Decepticons aun contra los deseos de Leo, mientras que Sam y Mikaela empiezan una carrera hasta llegar al cadáver de Optimus. Los Decepticons contraatacan, la NEST llega a Egipto y una batalla comienza.Los Decepticons Rampage (Kevin Michael Richardson), Mixmaster, Scorponok, Scrapper, Long Haul, Ravage, etc. comienzan a llegar y Sam junto con Mikaela comienzan a retrasarse cada vez más, hasta que los Autobots comienzan a interferir logrando retener a los Decépticons; Jetfire se une a la lucha y logra destruir dos enemigos fácilmente: Mixmaster y Scorponok, pero es herido mortalmente en el proceso por éste último.
Durante la batalla Sam es asesinado por Megatron, su esencia se encuentra con las almas de los Prime, quienes elogian su valor y decisión señalándolo como un digno portador de la matriz, tras ello lo regresan a la vida y reconstruyen la matriz para que resucite a Optimus y este pueda cumplir una antigua profecía: sólo un Prime puede destruir a Fallen.
Sam se levanta y, con la ayuda de la Matriz, resucita a Optimus, aunque débil ya que su cuerpo aún no ha sido reparado. Fallen aparece y arrebata la Matriz a Optimus quien no tiene energía para defenderse, tras esto escapa hacia la pirámide para activar la máquina.
Jetfire, moribundo, se dirigue a Optimus y le ofrece use las piezas de su cuerpo para ganar un poder que ningún transformer moderno ha conocido, antes que éste puede decir algo Jetfire destruye su propia chispa y se derrumba su lado. Ratchet aprovecha la ocasión y rápidamente monta las partes en el cuerpo de su líder, dándole a este un extraordinario poder, Optimus vuela hacia la pirámide y estruye el Sun Harvester, tras esto se enfrasca en un combate contra The Fallen y Megatron, quienes a pesar e la superioridad numérica no son oponentes para Optimus, quien finalmente hiere mortalmente a Megatron y destruye a Fallen. Sin embargo Megatron junto con Starscream logran escapar.
Al final Optimus manda un nuevo mensaje dejando claro que los humanos y los autobots están más relacionados de lo que creen.
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