En el año 2023, en un futuro distópico, los robots conocidos como Centinelas están exterminando a los mutantes y a los humanos que albergan los genes que conducen a la descendencia mutante. En Moscú, Rusia un pequeño grupo de mutantes son atacados por los Centinelas, siendo asesinados: Sunspot, Colossus, Bobby Drake, Blink y finalmente a Warpath quien es acorralado y evaporado en la puerta de la bóveda, esa misma puerta es derretida por uno de los Centinelas logrando acceder a donde están Kitty Pryde y Lucas Bishop, quien, haciendo uso de sus poderes, proyecta la conciencia del Bishop del presente a su versión unos días más joven y dar aviso del inminente ataque de los Centinelas. Haciendo uso de sus nuevas habilidades para cambiar la historia, proyectando la mente de otro que viajé a través del tiempo, justo antes de ser evaporados por los Centinelas, la historia cambia y todo desaparece quedando todo intacto como si nadie estuviese ahí.
Posteriormente el grupo de Pryde se reúne con Storm, Wolverine, el Profesor Xavier y Magneto en un monasterio en China. Allí deciden hacer que Kitty envíe la conciencia de Wolverine (cuando originalmente iba a ser Xavier el que se ofrecería de voluntario par el viaje, pero debido a lo peligroso del mismo descartan la idea) de vuelta a 1973, Charles Xavier explica que el programa Centinela fue creado orginalmente en los años 70 por el científico, Bolivar Trask, el diseñador y creador de los Centinelas, en público era un reconocido creador de armamento, pero en secreto experimentaba con mutantes para entender sus habilidades para así poder exterminarlos, hasta que un mutante descubrió todos los experimentos de Trask, una mutante capaz de transformarse en quien fuera; Mystique. Xavier cuenta que Mystique descubrió todos los experimentos de Trask y se dispuso a cazarlo por todo el mundo, hasta que finalmente en París, durante los Acuerdos de paz que pusieron fin a la Guerra de Vietnam y a la intervención de EE.UU en el conflicto armado, Mystique encontraría a Trask y finalmente lo asesinaría, era el primera vez que ella asesinaba a una persona según Xavier. Sin embargo el asesinato de Trask no fue el resultado que ella esperaba, esto solo provocó que líderes mundiales aprobaran de inmediato y con urgencia el programa Centinela y volvieron a Trask un mártir. Mystique, por su parte fue capturada y torturada, en ella encontraron, en su ADN, la base de sus poderes de transformación que seria utilizado para crear a los terribles Centinelas del futuro, los cuales son casi invencibles, debido a su capacidad para imitar y adaptarse a los poderes mutantes. Xavier le aconseja a Logan que busque a los otros yo más jóvenes de él y de Magneto para que lo ayuden, antes empezar Kitty les recuerda a todos, incluyendo a Wolverine, que una vez que hayan empezado ya no habrá escape en caso de una ataque de Centinelas.
Logan se despierta en la ciudad de Nueva York de 1973, para después derrotar a un grupo de matones que le habían encargado vigilar a la hija de un mafioso y no acostarse con ella, luego de tomar las llaves del auto de uno de ellos y viaja a la Mansión X, mientras tanto en Washington DC, Bolivar Trask intenta pedir fondos para su Programa Centinela con el Congreso del gobierno de Estados Unidos, pero se le niega, ya que creen que el programa podría poner en peligro la seguridad nacional. Mientras tanto, en Saigón, un general entra a un búnker que contiene a Alex Summers, Mortimer Toynbee, Eric Gitter y a Daniels. Un joven William Stryker y sus hombres llegan para llevárselos a Industrias Trask, pero el general le insiste a Stryker de que los jóvenes se iran devuelta a casa, aunque Stryker inmediatamente le pregunta quien es el general, luego el general se revela a sí mismo como Mystique, quien ataca a las tropas, Mystique evita que este y los soldados se apropien de un grupo de GIs mutantes para la investigación de Trask. Alex Summers, quien nota el gran cambio de personalidad de la metamorfa, pero este demuestra que ahora ya controla sus poderes y neutraliza a Stryker. Tras esto, Mystique, una vez más como un general, consigue que los mutantes entren a un avión hacia los Estados Unidos. Alex le pregunta si vendrá con ellos, pero ella le contesta que tiene que librar una batalla más grande y se retira disfrazada como una sargento, Stryker se despierta de la emboscada y busca a los mutantes desesperadamente con tal de detenerlos, pero ya era demasiado tarde y solo observa como el avión despega a los Estados Unidos.
Logan llega a la Mansión X en donde se encuentra con Hank McCoy y un Xavier destrozado, quien ha perdido las esperanzas. Al principio Xavier no le cree a Logan su historia, pero una vez Logan le menciona acerca de cómo fue que descubrió sus poderes en su infancia, hecho que a nadie le había contado hasta ahora y despierta la curiosidad de Charles, sin embargo, este sigue negándose a ayudarlo. Wolverine le pregunta a McCoy que fue lo que le paso y este revela que el Instituto Xavier para Jóvenes Talentos cerró después de su primer semestre, cuando la Guerra de Vietnam empeoro y la mayoría de los profesores y estudiantes de mayoría edad fueron reclutados para el ejército de EE.UU. Xavier, quebrado emocionalmente por el fracaso de su escuela y la salida de su hermana adoptiva, Raven Darkholme, incluso a estado abusando de un suero creado por McCoy que le permite caminar por lo que también suprime sus poderes telepáticos y también se encuentra sumergido en el alcoholismo. Luego de pensarlo por unos minutos Xavier acepta de mala gana ayudar a Wolverine y le explica su misión y convence a Xavier de que también necesitaran la ayuda de Magneto - quien ha sido acusado de asesinar a John F. Kennedy — y está encerrado en una prisión construida después de la Segunda Guerra Mundial debajo del Pentágono, había escaces de acero, así que está construida solo de concreto y arena, nada de metal en la infraestructura. Wolverine, Xavier y Hank McCoy deciden pedir la ayuda de un conocido de mutante que vive a las afueras de Washington, Peter Maximoff, un mutante adolescente con velocidad sobrehumana para que los ayude a liberar a Magneto, al principio este no los quiere ayudar, pero después de que Charles le explica que van a entrar en el Pentágono, para liberar a Erik, cambia de opinión.
En el Pentágono, Charles, Wolverine y Hank toman un tour por el edificio, pero Charles y Logan se escabullen justo cuando Hank apaga las cámaras de seguridad. Peter, a su vez, se infiltra en el edificio y atrapa al guardia que debe llevarle a Erik su comida. Después de entregarle la comida a Lehnsherr, Quicksilver hace vibrar el vidrio lo suficiente como para que se rompa, lo cual hace sonar la alarma. Peter toma la cabeza de Erik para evitar que se lastime y lo lleva velozmente hasta el elevador. Quicksilver entonces procede a molestarlo, haciéndole preguntas una y otra vez sobre que fue lo que hizo y este responde que mató al presidente. Mientras tanto, Xavier y Logan llegan a la cocina para esperarlos y al mismo tiempo despejar el lugar, aunque los guardias del elevador no creen la orden de Xavier, sin embargo, Wolverine sin pensarlo los noquea y le quita la llave del elevador al guardia. En el elevador, Quicksilver, al saber que Magneto controla el metal, le dice que su madre solía conocer a alguien que podía hacer eso. El elevador llega a la cocina y Xavier, al ver a Erik, lo golpea. A continuación unos guardias los rodean con armas de goma. Erik está a punto de matarlos con cuchillos de cocina, pero Quicksilver los derrota en tan sólo uno segundos. Los cuatro escapan y llegan al avión de Xavier, quien se despide de Peter y le presta su auto rentado, siempre y cuando no vaya demasiado rápido y lo devuelva después.
Más tarde, Mystique se infiltra en Industrias Trask y se hace pasar por Trask, dirigiéndose a su oficina encuentra unos documentos que tienen los reportes de autopsia y descubre que Trask a estado capturando y experimentando con mutantes, viendo a quienes han muerto a manos de la compañía de Trask, entre los cuales están: Azazel, Angel Salvadore, Emma Frost y Banshee, quien del dejó a los X-Men después del incidente en Cuba, así como muchos otros mutantes con los que la compañía experimentó, lo cual hace que Mystique llore de dolor. Xavier, Magneto, Beast y Wolverine vuelan a París para interceptar a Mystique, a bordo del avión, Charles y Erik discuten sobre la forma en la que se abandonaron entre sí, ya que muchos de sus ex-aliados habían sido asesinados por Trask. El enojo de Erik casi hace que el jet se apague y caiga en el océano, pero finalmente se tranquiliza. Mientras los dos seguían discutiendo y bebiendo, Erik le asegura a Xavier que él no asesinó a John F. Kennedy, sino que trataba de salvarlo, debido a que él piensa que Kennedy era un mutante, sin embargo, ambos se perdonan después y juegan una partida de ajedrez. Mientras tanto, en París, los estadounidenses y vietnamitas están negociando el fin de la participación de EE.UU. en la guerra de Vietnam.
Mystique personifica a un general vietnamita para infiltrarse en una reunión con Trask, que está tratando de vender su tecnología Centinela a los comunistas vienamistas, sin embargo es descubierta por un dispositivo creado por Trask para detectar a los mutantes y Mystique derrota a todos los agentes presentes. Xavier, Magneto, Beast, y Wolverine llegan justo cuando está a punto de cometer el asesinato y ella se distrae, luego Stryker la incapacita con una pistola de electroshock, paralizándola momentáneamente, pero Magneto le quita las descargas y se las regresa a Stryker. No obstante para asegurarse de que el ADN de Mystique nunca se pueda utilizar para los Centinelas, Magneto intenta de asesinarla, pero con la intervención de Beast, Mystique se escapa por la ventana, pero Magneto usando su habilidad para controlar el metal le dispara con la pistola, haciendo que la bala impacte en la pierna derecha de Mystique. La lucha continúa en las calles, en frente de espectadores y cámaras. Mystique intenta escapar disfrazada, sin embargo Erik empieza a perseguirla y la jala hacia el con la bala que esta en su pierna malherida para luego sacarsela tratar de matarla con esa misma bala en la cabeza. Pero Mystique le suplica piedad por su vida, pero Magneto decidido a matarla se niega, sin embargo Beast aparece sorpresivamente y lo detiene antes de que pueda llegar a asesinarla. En medio de la pelea y el caos, Mystique se disfraza y se escabulle en medio de la multitud de personas. Logan, al ver de joven a Stryker, viendo su horrible momento de él hacia al futuro, en el futuro Wolverine corta a Kitty accidentalmente con sus garras de Adamantium y casi pierde su conexión desde el futuro al pasado. Xavier trata de que enfocar su mente de él hasta calmarlo, mientras que Magneto retiene sus garras para que no corte a alguien más. Aun así Kitty queda gravemente herida y comienza a desangrarse.
Aunque Trask se salvó de su asesinato, el mundo ahora está horrorizado por la existencia de los mutantes. El Presidente Richard Nixon aprueba el programa Centinela de Trask y organiza una presentación en Washington D.C. para demostrar que Estados Unidos está preparado para enfrentarse a esta amenaza. Los científicos de Trask recuperan la sangre de Mystique desde el lugar de la batalla en París. Magneto, quien había robado los planos del diseño de los Centinelas en París, temeroso de que Trask todavía pueda crear los formidables y futuros Centinelas, Magneto intercepta los prototipos (los cuales no llevaban nada de metal en su sistema) en tránsito hacia Washington y acordona sus armaduras a base de polímeros con acero, para así controlarlos. En la mansión, Xavier deja de tomar su suero y recupera poco a poco sus poderes mentales, mientras pierde la capacidad de caminar y usa a Cerebro para encontrar a Mystique, sin embargo su mente no se concentra y la máquina se rompe. Logan entonces le aconseja leer su mente. A través de Wolverine después de ver su terrible trágico al futuro (conjunto de escenas de X-Men, X-Men 2, X-Men: The Last Stand, X-Men Origins: Wolverine y The Wolverine), Xavier viaja a través del vínculo mental-temporal de Wolverine y viaja al futuro, ve como es el futuro y por primera vez Charles Xavier habla con su yo del futuro, el Profesor X y es inspirado para luchar por la paz humano-mutante, una vez más después de que el Profesor X le dice una frase: "Solo por que alguien tropieza o pierde el camino, no implica que se pierda para siempre".
Mientras tanto en el futuro, Bobby intenta detener la hemorragia de Kitty, quien pierde mucha sangre después de haber sido cortada por las garras de Wolverine, accidentalmente. Bobby trata de convencer a Charles y a Magneto que la dejen descansar, pero ellos insisten que continúe, en especial Xavier, ya que tuvo una visión del pasado y si despiertan a Logan ahora podrían embarcase en un futuro incluso más oscuro del que están. Devuelta en 1973 y al tener nuevamente su confianza Xavier otra vez, usa a Cerebro para rastrear a Mystique, quien ahora se dirige a Washington D. C. en un avión, Charles logra contactar a Raven, la cual está esperando en el aeropuerto su vuelo y trata de convencerla de que no recuperara a sus hermanos mutantes, matando Trask, ya que eso la pondrá en un camino del cual no habrá vuelta atrás, un ciclo constate de asesinatos entre los mutantes y los humanos, todo lo que tiene que hacer para detener eso es regresar a la mansión, pero Raven, convencida de lo que quiere hacer se niega y continúa su camino.
Xavier, Beast y Wolverine vuelan a Washington D.C. para detener a Raven antes que sea tarde, esa noche al llegar a D.C. los prototipos de Centinelas, Erik se infiltra en el Pentágono con dos esferas metálicas para derrotar a los guardias y recuperar su casco en una bóveda secreta. El día de la presentación de los Centinelas, en la Casa Blanca, Xavier logra usar sus poderes para poder entrar al reciento, al momento que pasa Wolverine por el detector de metales este no se activa lo que lo deja un poco sorprendido (debido que sus huesos aun no han sido cubiertos con Adamantium sino hasta dentro de unos años). El presidente Nixon presenta los prototipos de Centinelas en el patio de la Casa Blanca, mientras Xavier busca a Raven telepaticamente. Erik, ahora reasumiendo su identidad como Magneto levanta el Robert F. Kennedy Memorial Stadium, dirigiéndose a la Casa Blanca. Una vez que Charles la encuentra, disfrazada como un agente del Servicio Secreto, la paraliza y le pide a Hank y a Logan que vayan por ella, aunque Raven le ordena a Xavier que la deje ir. Sin embargo, antes de que Hank y Logan puedan detenerla, los Centinelas comienzan a activarse, ya que Magneto los está controlando con el metal que uso de las vías del tren. Los Centinelas se levantan para sorprender al público, hasta que uno de ellos comienza a dispararle a los autos de la policía, haciéndo que la gente escape. Mientras el público escapa, el Servicio Secreto se lleva al presidente Nixon, Trask y a Stryker son llevados a una habitación del pánico, dentro de la Casa Blanca, seguidos por una Mystique disfrazada de un agente del Servicio Secreto, Luego coloca las gradas del Robert F. Kennedy Memorial Stadium, alrededor de la Casa Blanca como una barricada, dejando a los Centinelas vigilando a las policía desde arriba, mientras que un Centinela lo acompaña adentro del área para hacerle guardia.
Mientras tanto en el futuro, Warpath detecta varios transportadores cargados con Centinelas que se aproximan a donde están ubicados los mutantes y alerta a los demás. Convencidos de que son demasiados, Storm crea una tormenta de nieve para detenerlos por un tiempo y destruye unas cuentas naves, pero los Centinelas son liberados de los otros transportadores. Ella entonces electrocuta a Bishop, lo cual le da el poder suficiente como para destruir a varios Centinelas. pero Magneto con su poder lanza el jet de los X-Men hacia donde se encuentran las naves, mientras el jet esta entre las naves Storm lanza una gran cantidad de rayos hacia el generador jet logrando una gran explosión destruyendo a la mayoría de los Centinelas, los escombros se dispersan a todas las direcciones y Magneto detiene las piezas metálicas frente a él, pero un pedazo de un Centinela logra incrustársele en el abdomen hiriéndolo mortalmente. Cuando todo parecía arreglado, un grupo de Centinelas logra salvarse de la destrucción y uno de ellos sorpresivamente atraviesa a Storm por la espalda, matándola y luego la arroja al vacío, Docenas de Centinelas los atacan.
Bishop intenta atacarlos pero es sobrecargado con los rayos de tres Centinelas y finalmente explota, Sunspot a continuación vuela y los incendia, Magneto usa los escombros de la nave para sellar la entrada del monasterio, pero lo acorralan dos Centinelas, a punto de matarlo, Blink abre un portal que lleva a Magneto al interior del monasterio donde se encontraban los últimos mutantes, mientras tanto afuera, Colossus es partido por la mitad, Warpath es evaporado, Sunspot es desmembrado y apuñalado por las garras de un Centinela y finalmente Blink es atravesada por tres Centinelas.
Mientras tanto en 1973, Xavier, Wolverine y Beast tratan de detener a Magneto, pero Magneto le incrusta a Logan unas barras de refuerzo y lo arroja al Río Potomac, mientras que Beast pelea con un Centinela de Magneto. Mientras tanto adentro de la habitación del pánico detector mutante de Trask se activa, revelando a Mystique, quien ataca primero a William Stryker, pero Magneto saca la habitación del pánico de la Casa Blanca y toma todas las armas de los agentes del Servicio Secreto y las apunta hacia ellos, luego enfoca todas las cámaras del lugar hacia él para darle un discurso a la humanidad, siendo visto por muchas personas, incluyendo a Quicksilver, Toad e Ink. Mientras que en el futuro, con los X-Men muertos, los Centinelas proceden a buscar a los últimos mutantes que se encuentran adentro del monasterio. Magneto le comenta a Xavier que perdieron mucho tiempo peleando entre ellos que ahora podría recuperar ese valioso tiempo, Xavier al saber lo que el hizo en el pasado y sabiendo que ya no tienen salvación, decide hacer la paz con Erik, mientras muere desangrandose lentamente. Iceman, al escuchar que los Centinelas empiezan a perforar el revestimiento metálico que coloco Magneto en la entrada del monasterio, congela el interior, para darles algo más tiempo. Devuelta en 1973 Nixon se aparece y le dice a Magneto que los perdone y que sólo lo maten a él. Sin embargo, Erik no está de acuerdo, ya que los Centinelas fueron construidos para matar a todos los mutantes, sin excepciones, mientras tanto Hank quien estaba apunto de ser atacado por el Centinela de Magneto se inyecta el suero que lo vuelve humano temporalmente y el Centinela se detiene, luego el mismo Centinela se revela siguiendo su programación original, intenta atacar a Magneto, pero en el momento que Magneto se distrae con el Centinela, Nixon que es en realidad Mystique disfrazada, saca una pistola de Goma y le dispara a Magneto con una bala de plástico en el cuello y luego lo noquea. Con Magneto fuera de combate ella se prepara para matar a Trask, Pero Xavier congela a todos adentro de la habitación del pánico, incluyendo a Trask y aparece frente a ella, a pesar de que Raven le exige que salga de su cabeza, sin embargo Xavier le suplica que por favor no los convierta en el enemigo, pero Raven le responde que de todas formas ya son el enemigo, sin embargo Xavier le dice que no todos son el enemigo y que lo que ha hecho Raven es salvar la vida de personas inocentes, luego le pide que les muestre un mejor camino. Hank, quien venia a ayudar a Xavier le pide que la detenga, pero en vez de detenerla le dice que se había esforzado por controlarla desde el día que se conocieron, ahora todo lo que quiera hacer será su decisión, Xavier termina diciéndole a Raven que tiene aún Fe en ella, luego Charles descongela a todos, incluyendo a Trask y deja que Mystique tome su decisión.
En el futuro los Centinelas logran entrar al monasterio y funden a Iceman en el proceso, luego de entrar los Centinelas se preparan para ejecutar a Xavier, Magneto, Wolverine y a Kitty. Sin embargo en 1973 Mystique, entre lágrimas decide no asesinar a Trask y suelta el arma, haciendo que el futuro distopico desaparezca junto con todos en él. Posteriormente ella se retira y le quita el casco a Magneto, Xavier consigue controlar mentalmente a Erik y logra quitarse el escombro metálico en el que quedó atrapado. Cuando Magneto despierta de la hipnosis de Xavier, éste le dice que si deja que lo atrapen, lo asesinarán y luego se retira, al igual que Mystique, la cual se disfraza de un soldado, Hank le pregunta a Xavier si cree que debería dejarlos ir, pero Xavier le responde que tiene Fe en ellos y con la esperanza de que algún día todos se unirán. Logan que aun continúa ahogándose en el río, despierta en su futura línea temporal en la escuela de Xavier completamente restaurada y llena de estudiantes en un presente alterado, viendo que todo ha cambiado, encuentra a Bobby, Rogue, Colossus, Kitty Pryde, Beast y Storm estando todos vivos, al igual que otros estudiantes mutantes y también ve a otros quienes habían muerto en la línea del tiempo original, se encontraban con vida Jean Grey y Scott Summers. Cuando ellos se retiran, el ve al Xavier más viejo y vivo diciéndole que lo había logrado y al no saberlo, le cuenta todos los sucesos de 1973 y al recordarlo fue una promesa que cumplió, le dice a Logan que cuente de su última memoria del pasado y este le dice que se estaba ahogando.
De vuelta en 1973, Wolverine continúa ahogándose en el río, pero es rescatado por el joven William Stryker junto con policías guardacostas. Se nota en el periódico la noticia que un mutante salva al Presidente y al Gabinete, el programa Centinela es cancelado, también los líderes del mundo se unen para perseguir a Magneto y más tarde, Trask es arrestado por vender secretos militares estadounidenses. Cuando los policías no saben que harán con él, Stryker les dice el de ocupara de Wolverine, hasta que se revela que es Mystique disfrazada, cuando el color de sus ojos cambia por unos segundos.
En la escena post-créditos, una multitud de personas reunidas en el desierto egipcio alaban a un mutante encapuchado que más tarde revela ser En Sabah Nur que usa su telequinesis para construir una pirámide. La imagen enfoca el plano que esta por detrás, en él, aparecen los cuatro jinetes. El mutante que se llama En Sabah Nur, es conocido como el mutante más poderoso de todos los tiempos, se llama Apocalipsis.
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